Бактериальные симбионты кишечника тесно связаны с эволюцией растительноядности у муравьёв

Муравьи в целом имеют две различные стратегии питания. Большая часть видов — «плотоядные», то есть всеядные хищники, питающиеся другими мелкими животными или их останками. Некоторые, однако, являются «растительноядными».

Это не значит, что они едят только растения; скорее, основу их рациона составляют вещества растительного происхождения. Например, одни фуражируют на сладких жидкостях, производимых растениями для привлечения муравьёв (внецветковый нектар), другие питаются переработанным соком растений, выделяемым сосущими насекомыми, такими как червецы и тли. Растительноядные муравьи, вероятно, сильно недооценены как компонент глобальной фауны, поскольку среди них много специалистов тропического лесного полога, который до сих пор остаётся удивительно малоисследованным.

Долгое время оставалось загадкой, как растительноядные виды муравьёв получают все необходимые питательные вещества. Их растительный рацион состоит в основном из воды и сахаров и беден белком и/или азотистыми соединениями — строительными блоками белков. Плотоядные муравьи сталкиваются с меньшими трудностями, так как их рацион, как правило, содержит все необходимые химические соединения. Большинство муравьёв не славятся ассоциацией с микробами (самый известный набор микробных симбионтов у насекомых — у термитов, в кишечнике которых обитают бактерии, способствующие перевариванию древесины), но недавно была выдвинута гипотеза, что растительноядные муравьи могут содержать набор собственных симбионтов, поставляющих недостающие компоненты их диеты.

Мы проверили эту гипотезу, используя молекулярно-генетические методы для поиска микробов у 283 видов муравьёв из 18 из 21 подсемейства муравьёв. Мы смогли классифицировать каждый вид как плотоядный или растительноядный на основе соотношения тяжёлого и лёгкого азота (¹⁵N/¹⁴N) в тканях муравьёв. Объединив два набора данных, мы смогли определить, связаны ли микробные симбионты именно с растительноядными муравьями.

Короткий ответ — да. Бактерии из порядка Rhizobiales, как правило, присутствуют в кишечнике растительноядных муравьёв, но не плотоядных. Примечательно, что эта группа бактерий хорошо известна тем, что содержит микробы, ассоциирующиеся с бобовыми растениями и способные к фиксации азота — преобразованию атмосферного азота в биологически доступные и полезные соединения. Таким образом, растительноядные муравьи, вероятно, компенсируют дефицит питания, содержа в кишечнике «бортовой отряд» бактерий, способных обогащать азот путём фиксации или альтернативных путей.

Чтобы определить, не связана ли наблюдаемая тенденция наличия кишечных симбионтов у растительноядных муравьёв с их эволюционной историей, мы проанализировали распределение растительноядности и кишечных симбионтов на филогенетическом дереве муравьёв и оценили, как часто эти признаки возникали. Обнаружилась очень яркая картина: растительноядность возникала у муравьёв многократно, и по крайней мере пять из этих неродственных растительноядных линий вступили в симбиоз с бактериями Rhizobiales. Таким образом, вероятно, что приобретение питательных кишечных бактерий позволило эволюцию и поддержание растительноядной, бедной азотом диеты у муравьёв.

Мы только начинаем оценивать центральную роль микробов в экологии, особенно в таких системах, как эта, где их значение недооценивалось. Это хороший пример того, как микробы вновь предоставляют недостающий фрагмент эволюционной головоломки.

Подробности:

• Анализ стабильных изотопов показал, что муравьи могут быть от «растительноядных» видов (питаются в основном экссудатами растений и сосущих насекомых) до «плотоядных» (питаются в основном насекомыми-жертвами или падалью).
• Муравьи содержат множество новых бактериальных линий.
• Микробы из нескольких клад, уникальных для муравьёв, являются специализированными симбиотическими обитателями кишечника своих хозяев.
• Муравьи растительноядной клады Cephalotini (муравьи-черепашки) обычно содержат микробов как минимум из 5 порядков: Burkholderiales, Pseudomonadales, Verrucomicrobiales, Xanthomonadales и Rhizobiales.
• Rhizobiales имеют широкое распространение и преобладают среди, и почти полностью ограничены, «растительноядными» муравьями-хозяевами с низким соотношением тяжёлых и лёгких изотопов азота в тканях.
• Ассоциации между Rhizobiales и растительноядными муравьями возникали независимо по крайней мере 5 раз.
• Симбиотическая микрофлора кишечника нескольких видов растительноядных муравьёв содержит гены, участвующие в фиксации атмосферного азота (nifH).
• Два растительноядных рода из Camponotini, не содержащие Rhizobiales, вместо этого имеют симбионтов Blochmannia, которые, как было показано, обеспечивают питательное обогащение.

Это исследование значимо, поскольку открытие множества независимых ассоциаций между Rhizobiales и растительноядными муравьями предоставляет убедительные доказательства того, что симбиотические бактерии способствовали эволюции питания нектаром и экссудатами у муравьёв и их проникновению в иначе негостеприимные местообитания полога тропического леса, что является новым примером инновации через симбиоз.