Исследования геномов кальмаров и осьминогов раскрывают эволюцию уникальных черт головоногих

Кальмары, осьминоги и каракатицы — существа с невероятно странной биологией даже для учёных. Эти мягкотелые (колеоидные) головоногие обладают самой крупной нервной системой среди беспозвоночных, сложным поведением (например, мгновенной маскировкой), щупальцами с ловкими присосками и другими эволюционно уникальными чертами.

Учёные изучили геномы головоногих, чтобы понять происхождение этих необычных животных, и обнаружили, что их геномы столь же странны, как и они сами. Результаты двух новых исследований, проведённых учёными из Морской биологической лаборатории (MBL), Венского университета, Чикагского университета, Окинавского института науки и технологий и Калифорнийского университета в Беркли, опубликованы в Nature Communications.

"Крупные и сложные мозги эволюционировали несколько раз. Один известный пример — позвоночные. Другой — мягкотелые головоногие, которые представляют собой отдельный пример того, как может быть устроена большая и сложная нервная система. Изучая геном головоногих, мы можем понять, какие гены важны для формирования нервной системы и её функционирования", — говорит соавтор Кэролайн Альбертин.

В работе Альбертин и др., опубликованной на этой неделе, команда проанализировала и сравнила геномы трёх видов головоногих: двух кальмаров (Doryteuthis pealeii и Euprymna scolopes) и одного осьминога (Octopus bimaculoides).

Секвенирование и сравнение этих трёх геномов, финансируемое Фондом Грасса, стало масштабной работой, занявшей несколько лет в лабораториях по всему миру. "Вероятно, наибольшим достижением этой новой работы является создание сборок геномов на хромосомном уровне для трёх видов головоногих", — отметил соавтор Клифтон Рэгсдейл.

Сравнение геномов привело учёных к выводу, что эволюция новых признаков у мягкотелых головоногих частично обусловлена тремя факторами:

• масштабной реорганизацией генома головоногих на ранних этапах эволюции;
• экспансией определённых семейств генов;
• крупномасштабным редактированием матричной РНК (мРНК), особенно в тканях нервной системы.

Наиболее поразительным оказалось то, что геном головоногих "невероятно перемешан".

В связанном исследовании (Шмидбаур и др.), опубликованном на прошлой неделе, команда изучила, как высокореорганизованный геном Euprymna scolopes влияет на экспрессию генов. Было обнаружено, что перестройки генома привели к новым взаимодействиям, которые могут быть вовлечены в формирование многих уникальных тканей головоногих, включая их крупную и сложную нервную систему.

"У многих животных порядок генов в геноме сохранялся в ходе эволюции. Но у головоногих геном претерпел всплески реструктуризации. Гены оказываются в новых местах генома с новыми регуляторными элементами, управляющими их экспрессией. Это может создавать возможности для эволюции новых признаков", — пояснила Альбертин.

Что поразительного в геномах головоногих?

Ключевые выводы исследований о геномах головоногих:

Они большие. Геном Doryteuthis в 1.5 раза больше человеческого, а геном осьминога составляет 90% от размера человеческого.

Они перемешаны. "Ключевые события в эволюции позвоночных, приведшие к появлению человека, включали два раунда дупликации всего генома. Теперь мы знаем, что эволюция мягкотелых головоногих также включала столь же масштабные изменения генома, но это не дупликации, а огромные перестройки, как если бы предковые геномы поместили в блендер", — сказал Рэгсдейл.

Удивительно, но три изученных генома головоногих оказались сильно перестроены как относительно друг друга, так и по сравнению с другими животными. "Осьминоги и кальмары разошлись около 300 миллионов лет назад, поэтому логично, что у них, судя по всему, очень отдельные эволюционные истории. Этот захватывающий результат предполагает, что драматические перестройки в геномах головоногих породили новые порядки генов, важные для эволюции кальмаров и осьминогов", — отметила Альбертин.

Они содержат новые семейства генов. Команда идентифицировала сотни генов в новых семействах, уникальных для головоногих. Хотя некоторые древние порядки генов, общие для других животных, сохранились в этих новых семействах, регуляция генов, по-видимому, сильно отличается. Некоторые из этих специфичных для головоногих семейств генов высоко экспрессируются в уникальных чертах, включая мозг кальмара.

Некоторые семейства генов необычно расширены. "Захватывающий пример — гены протокадгеринов. Головоногие и позвоночные независимо дуплицировали свои протокадгерины, в отличие от мух и нематод, которые со временем утратили это семейство генов. Эта дупликация создала богатую молекулярную основу, которая, возможно, участвовала в независимой эволюции крупных и сложных нервных систем у позвоночных и головоногих", — сказала Альбертин.

Также были обнаружены видовоспецифичные расширения семейств генов, например, генов, участвующих в формировании клюва или присосок кальмара. "Ни одно из этих семейств генов не было найдено у осьминога. Таким образом, эти отдельные группы животных создают новые семейства генов для осуществления своей уникальной биологии", — добавила Альбертин.

Редактирование РНК: ещё один инструмент для создания новизны

Предыдущие исследования в MBL показали, что кальмары и осьминоги демонстрируют extraordinarily высокий уровень редактирования РНК, что увеличивает разнообразие производимых белков. В рамках нового исследования Альбертин и др. секвенировали РНК из 26 различных тканей Doryteuthis и изучили уровень редактирования РНК.

"Мы обнаружили очень сильный сигнал: редактирование РНК, которое меняет последовательность белка, ограничено нервной системой, особенно мозгом и гигантской долей аксона", — сказала Альбертин.

Этот каталог сайтов редактирования РНК в разных тканях станет ресурсом для изучения его эффектов, например, помогает ли редактирование РНК адаптироваться к изменениям температуры или другим факторам среды.

Почему были выбраны именно эти виды?

Эти три вида головоногих были выбраны из-за их прошлой и будущей важности для научных исследований:

• Атлантический длиннопёрый кальмар (Doryteuthis pealeii). Почти столетие исследований этого кальмара в MBL и других учреждениях выявило фундаментальные принципы нейропередачи (некоторые открытия получили Нобелевскую премию). Это первый отчёт о последовательности генома этого хорошо изученного кальмара. Два года назад команда MBL впервые добилась нокаута гена у головоногого, используя D. pealeii, предварительные данные генома и редактирование генома CRISPR-Cas9.
• Гавайский кальмар-бобтейл (Euprymna scolopes). Светящаяся бактерия живёт внутри уникального "светового органа" кальмара, что взаимовыгодно. Этот вид стал модельной системой для изучения симбиоза животного и бактерии и других аспектов развития. Черновая сборка генома E. scolopes была опубликована в 2019 году.
• Калифорнийский двупятнистый осьминог (Octopus bimaculoides). Относительно новый объект научных исследований, это был первый секвенированный геном осьминога. Альбертин совместно руководила командой, опубликовавшей его черновой геном в 2015 году.