Геномные данные: как самки бабочек меняют вложения в привлекательность против плодовитости

Почему у бабочек рода Colias самцы и большинство самок оранжевые или желтые, но некоторые самки — белые? Эти белые формы, называемые Alba, составляют от 5% до 30% самок в каждом поколении. Это неожиданно, так как оранжево-желтая окраска крыльев — важный сигнал для распознавания партнера, что должно ставить Alba в невыгодное положение.

Исследования показали, что Alba — это не просто изменение цвета, а проявление альтернативной жизненной стратегии. Оранжевые самки инвестируют ресурсы в синтез цветных пигментов, а Alba-самки перенаправляют эти ресурсы от производства пигментов к другим процессам развития.

Вероятно, в результате этого перераспределения Alba-самки имеют более высокое содержание жира и плодовитость по сравнению с оранжевыми. Однако самцы предпочитают спариваться с оранжевыми самками, что является "ценой" для Alba. Генетическая основа Alba долгое время оставалась неизвестной.

Чтобы выявить геномную область, вызывающую Alba, исследователи:

1. Создали геном бабочки желтушки шафранной (Colias crocea).
2. Секвенировали множество индивидуальных геномов диких оранжевых и Alba-самок, а также потомства от скрещиваний.
3. Обнаружили единственную геномную область, связанную с различием в цвете.

В этой области нашли вставку транспозона, уникальную для Alba-самок. Она расположена рядом с геном BarH-1, который кодирует гомеобоксный транскрипционный фактор, играющий важную роль в эмбриональном развитии.

"BarH-1 был очень интересным геном-кандидатом для Alba, потому что у дрозофилы он участвует в развитии гранул пигмента в глазах. Я ранее обнаружила, что у бабочек Alba значительно меньше гранул пигмента в чешуйках крыльев", — сказала ведущий автор доктор Алисса Вороник.

Используя иммуноокрашивание, учёные выяснили, что во время раннего развития куколки белок BarH-1 присутствует в клетках, строящих чешуйки крыльев у Alba-самок, но не у оранжевых. Это навело на мысль, что BarH-1 может подавлять формирование гранул пигмента.

Для проверки этой гипотезы использовали CRISPR/Cas9 для создания мозаичных нокаутов BarH-1. У таких особей часть клеток имела функциональную копию гена, а часть — нет.

Результаты экспериментов:

• У мозаичных нокаутов глаза были мозаичными — зелёными и чёрными (зелёный = функциональный BarH-1, чёрный = нокаут).
• Alba-самки с мозаичными глазами также имели мозаичные (белые и оранжевые) крылья. Оранжевые участки, нетипичные для Alba, предположительно возникали из клеток без функционального BarH-1.
• В оранжевых чешуйках было значительно больше гранул пигмента, чем в белых, как у обычных оранжевых бабочек.
• Ни у самцов, ни у оранжевых самок с мозаичными глазами не было мозаичной окраски крыльев.

Вывод: экспрессия BarH-1 в клетках, формирующих чешуйки крыльев, приводит к белому цвету, подавляя образование гранул пигмента. Эта функция не работает у самцов или оранжевых самок.

В роде Colias около 90 видов, и примерно у 30% из них наблюдается полиморфизм самок. Исследования на североамериканском виде Colias eurytheme показали, что у его Alba-самок также меньше гранул пигмента и больше жировых запасов в брюшке, что позволяет предположить общий механизм возникновения Alba у разных видов.

Рабочая гипотеза: компромисс Alba возникает по простой Y-модели перераспределения ресурсов. Снижение образования гранул пигмента уменьшает синтез пигментов, высвобождая ресурсы для других процессов развития в энергетически замкнутой системе куколки.

Требуются дальнейшие исследования, чтобы проверить, является ли генетическая основа Alba единой для всего рода, и выяснить, влияет ли BarH-1 (или другие гены рядом со вставкой) на физиологические компоненты Alba в других тканях или на других стадиях развития.